Redução assimilatória de sulfato no metanogênio marinho Methanothermococcus thermolithotrophicus

Nature Microbiology (2023) Cite este artigo

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Methanothermococcus thermolithotrophicus é o único metanogênico conhecido que cresce no sulfato como sua única fonte de enxofre, unindo de forma única metanogênese e redução de sulfato. Aqui usamos análises fisiológicas, bioquímicas e estruturais para fornecer um instantâneo da via completa de redução de sulfato deste archaeon metanogênico. Descobrimos que as etapas posteriores dessa via são catalisadas por enzimas atípicas. A PAPS (3'-fosfoadenosina 5'-fosfosulfato) liberada pela APS quinase é convertida em sulfito e 3'-fosfoadenosina 5'-fosfato (PAP) por uma PAPS redutase que é semelhante às redutases APS da redução de sulfato dissimilatório. Uma fosfatase PAP não canônica hidrolisa então o PAP. Finalmente, a sulfito redutase dependente de F420 converte sulfito em sulfeto para assimilação celular. Enquanto estudos metagenômicos e metatranscriptômicos sugerem que a via de redução de sulfato está presente em vários metanogênicos, a via de assimilação de sulfato em M. thermolithotrophicus é distinta. Propomos que essa via foi 'misturada e combinada' por meio da aquisição de enzimas assimilatórias e dissimilatórias de outros microorganismos e, em seguida, reaproveitada para preencher um papel metabólico único.

Os microorganismos produtores de metano mais comuns têm uma alta demanda por enxofre devido às suas enzimas e metabolismo específicos. Embora a maioria desses metanogênicos use sulfetos (HS-), alguns demonstraram metabolizar estados de oxidação mais altos de enxofre ou mesmo sulfetos metálicos (por exemplo, FeS2) para aquisição de enxofre1,2,3,4,5. No entanto, Methanothermococcus thermolithotrophicus é o único metanogênico conhecido capaz de crescer em sulfato (\({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\)) como sua única fonte de enxofre4,6. O metabolismo deste hidrogenotrófico marinho, isolado de sedimentos marinhos aquecidos geotermicamente perto de Nápoles (Itália), é paradoxal, pois a redução de \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\) deve levar a várias obstáculos fisiológicos para um micróbio produtor de metano. Primeiro, os metanogênicos geralmente prosperam em ambientes sulfídicos reduzidos, onde todos os aceptores de elétrons, exceto o CO2, estão esgotados, incluindo \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\) (refs. 7,8). Em segundo lugar, na interface onde os metanogênicos e os íons \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\) coexistem, os metanogênicos hidrogenotróficos devem competir com os \({{\rm{SO}}} dissimilatórios _{4}^{2-}\)-redutores de microorganismos para o substrato comum di-hidrogênio (H2)9. Terceiro, os metanogênicos vivem nos limites termodinâmicos da vida e a hidrólise do trifosfato de adenosina (ATP) acoplada à redução de \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\) seria um investimento substancial para tal microrganismos com energia limitada8,10. Finalmente, a via de redução \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\) gera intermediários tóxicos que interfeririam nos processos celulares.

Para assimilar \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\), o organismo teria que capturar o ânion e transportá-lo para dentro da célula por meio de um transportador. Dentro da célula, \({{\rm{SO}}}_{4}^{2-}\) é ativado por uma ATP sulfurilase (ATPS) para gerar adenosina 5'-fosfosulfato (APS)11,12,13 . A partir daí, os organismos podem usar diferentes estratégias (Dados Estendidos Fig. 1, rotas a–c): (1a) APS é diretamente reduzida por uma APS redutase (APSR) para gerar AMP e \({{\rm{SO}}} _{3}^{2-}\). (1b) Alternativamente, APS pode ainda ser fosforilado em 3'-fosfoadenosina 5'-fosfosulfato (PAPS) pela APS quinase (APSK). Uma PAPS redutase (PAPSR) reduzirá a PAPS a \({{\rm{SO}}}_{3}^{2-}\) e o nucleotídeo tóxico 3'-fosfoadenosina 5'-fosfato (PAP). O PAP deve ser rapidamente hidrolisado em AMP e fosfato inorgânico por uma PAP fosfatase (PAPP). Em ambos os cenários, a etapa final é realizada por uma sulfito redutase contendo siroheme, que reduz o \({{\rm{SO}}}_{3}^{2-}\) em HS-. Este último pode então ser incorporado à biomassa. (1c) Em uma via diferente, o grupo sulfito de PAPS é transferido para outro aceptor para formar metabólitos sulfatados. A rota 1a é muito semelhante à via dissimilatória (Dados Estendidos Fig. 1, rota 2). No entanto, APSRs dissimilatórios e sulfito redutases dissimilatórios são estrutural e filogeneticamente distintos de suas contrapartes assimilatórias e acoplam indiretamente suas reações a bombas de membrana, permitindo a conservação de energia14,15,16.